Desde 1911 hasta 1995, la carrera la fiscalizó el Comité de Competición de la AAA, y formaba parte del Campeonato Nacional de la AAA. Luego del desastre de las 24 Horas de Le Mans de 1955, la AAA dejó de organizar carreras. Tony Hulman, dueño del óvalo de Indianápolis, creó el USAC y las 500 Millas se convirtió en la prueba por excelencia del Campeonato Nacional del USAC. Asimismo, fue puntuable para el Campeonato Mundial de Fórmula 1, aunque contó con pocos pilotos de aquella.
En 1979, varios equipos fundaron la CART, que comenzó a organizar su propio campeonato de monoplazas. Años después, el USAC dejó de organizar carreras de Indy, aunque siguió fiscalizando las 500 Millas de Indianápolis, la que se incorporó rápidamente al calendario de la CART.
Tony George, dueño de Indianápolis a principios de la década de 1990, fundó un campeonato de óvalos en 1996 llamado Indy Racing League, luego IndyCar Series, por lo que las 500 Millas de Indianápolis pasó a ser válida para el nuevo certamen. La IndyCar y la CART, luego renombrada Champ Car, convivieron hasta 2008, cuando la segunda entró en bancarrota.
El empresario Carl G. Fisher construyó el autódromo en 1909, y las 500 Millas de Indianápolis comenzó a disputarse en 1911. Su superficie original era de ladrillos, lo que le valió el apodo Brickyard ("predio de ladrillos"). Poco a poco se fue reemplazado la superficie de ladrillos por asfalto hasta completar el cambio en 1961, dejándose intactas una yarda de ladrillos en la línea de meta.
El óvalo tiene cuatro curvas de 90 grados de recorrido y 9°12' de peralte, conectadas por dos rectas largas y dos rectas cortas, con una longitud total de 2,5 millas (4.024 metros). El circuito mixto se han utilizado en ambos sentidos. Tiene una variante sin chicana sobre la curva 1 del óvalo y otra con chicana, que miden 4.192 y 4.218 metros respectivamente.
Desde 2001, Andretti es propietario de un equipo de automovilismo, que actualmente se denomina Andretti Autosport y participa en la IndyCar. Sus pilotos Tony Kanaan, Dan Wheldon, Dario Franchitti y Ryan Hunter-Reay fueron campeones del certamen en 2004, 2005, 2007 y 2012 respectivamente.
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