La categoría surgió a partir del Campeonato Nacional del USAC, cuando la mayoría de los dueños de equipos no lograron que el ente rector aceptara sus reclamos para mejorar la promoción. La IndyCar Series fue una categoría rival surgida en 1996 alrededor de las 500 Millas de Indianápolis. En 2008, la Champ Car se fusionó con la IndyCar, volviendo a haber una sola categoría máxima de monoplazas en el país.
La curva 8, llamada Corkscrew ("sacacorchos"), es una famosa chicana que cuenta con un drástico cambio de nivel. En la carrera de la CART de 1996, Alex Zanardi adelantó a Bryan Herta por fuera del asfalto en la última vuelta, y en 1999 falleció Gonzalo Rodríguez tras un choque y vuelco. En el Gran Premio de Estados Unidos de Motociclismo de 2008, Valentino Rossi adelantó a Casey Stoner en el "sacacorchos" por fuera de la pista rumbo al triunfo. Dando la vuelta de honor, se bajó de la motocicleta y besó el "sacacorchos".
Desde 2001, Andretti es propietario de un equipo de automovilismo, que actualmente se denomina Andretti Autosport y participa en la IndyCar. Sus pilotos Tony Kanaan, Dan Wheldon, Dario Franchitti y Ryan Hunter-Reay fueron campeones del certamen en 2004, 2005, 2007 y 2012 respectivamente.